Детство провёл в Друскениках, где его отец, сын вольного литовского крестьянина^{[источник не указан 2088 дней]}, был органистом. Мать происходила из семьи евангелистов, эмигрировавших из Регенсбурга в связи с гонениями со стороны католической церкви. В семье будущего художника звали «Константом»^[1], в семье говорили на польском языке, Чюрлёнис на протяжении всей своей жизни писал дневники только по-польски, как и все свои литературные произведения, а также большинство писем^[2].

Когда у него проявились способности к музыке, он был зачислен в музыкальную школу князя Михаила Огинского в Плунгянах (1889—1893), который, несмотря на ряд конфликтов, всё же начал относиться к Чюрлёнису с большой симпатией. В этой школе и княжеском оркестре началась его профессиональная музыкальная карьера.

Князь предложил Чюрлёнису поступить в Варшавский музыкальный институт (1894—1899) и обеспечил его стипендией. В 1899, после защиты диплома, Чюрлёнис получил от князя в подарок пианино. Затем он написал симфоническую поэму «В лесу», которая стала первым литовским симфоническим произведением. Уехав в Лейпциг, он обучался там музыке в Лейпцигской консерватории (1901—1902).

После смерти князя, Чюрлёнис, оставшийся без стипендии, вынужден был покинуть Лейпциг, а осенью 1902 г. уехать в Варшаву. Здесь он учился живописи в рисовальной школе Яна Каузика (1902—1905) и художественном училище (1905) у К. Стабровского в Варшаве. Работы Чюрлёниса получили одобрение, и ему ....была предоставлена свобода в реализации своих замыслов.^[3]

Около 1904 г. он вступил в Варшаве в общество взаимопомощи и руководил хором. Впервые экспонировал свои работы в Варшаве в 1905 году. В 1906 его работы выставлялись на выставке учеников Варшавского художественного училища в Санкт-Петербурге.

Первый публичный и подчёркнуто положительный отзыв о его работе «Покой» появился в газете «Биржевые ведомости» (№ 9266 за 1906 г.). Успех Чюрлёниса был хорошо воспринят в среде его соотечественников, поскольку им импонировало, что по происхождению он — литовец, хотя не знающий литовского языка^[1].

В январе 1907 года в Вильне была организована первая выставка литовского изобразительного искусства, одним из инициаторов и участников которой был Чюрлёнис. Это стало причиной его возвращения на родину.

Его многократно растиражированный официальный, но искажающий его внешность портрет, на котором он выглядит много старше своих лет (неполных 34 года), сделан после бессонной ночи, проведённой им во время подготовки к выставке литовского искусства весной 1908 г.^[1]

В 1908 жил он в Вильне, где руководил хором, часть времени проводил в родном доме в Друскениках и Паланге.

Ещё в 1905 г. он начал пропагандировать «возрождение литовцев». Однако его намерения были встречены настороженно, с возмущением. Соседям было непонятно, почему в его родном доме всегда весело, поскольку с детства в нём ежедневно звучала музыка.

Дзукия, где находятся Друскеники, почти не испытала культурного влияния классического средневековья и до XIV в (1387 г.) была языческим краем. И после, хотя здесь укрепилось католичество, в среде местных жителей были широко распространены суеверия. Охотно воспринимались рассказы очевидцев, видевших в топке локомотива на станции Поречье некрупного дьявола. Появившийся в Друскениках в 1908 г. автобус внушал ужас и, завидев его на дороге, жители предпочитали спрятаться в лесу. В такой атмосфере обывателя было нетрудно настроить против идеи национального возрождения, а его сторонников объявить «литвоманами», язычниками и колдунами. В этом же направлении действовало и польское духовенство^[1].

В Вильне Чюрлёнис познакомился с молодой начинающей писательницей, увлечённой идеей поднять уровень литовской национальной культуры, и женился на ней в 1909 году. Это была София Кимантайте-Чюрлёнене (1886—1958).

Осенью 1908 года в Петербурге при содействии М. В. Добужинского прошла выставка «Салон», для участия в которой ранее неизвестный автор был приглашён Сергеем Маковским. Так Чюрлёнис вошёл в круг художников, позднее создавших объединение «Мир искусства». В январе и феврале следующего года на выставке этого объединения были выставлены 125 картин Чюрлёниса.

Приезд в Петербург тяжело отразился на его настроении как по причине неопределённости перспектив, так и вследствие того, что он столкнулся с равнодушием и непониманием своих намерений. Он испытывает глубокое разочарование от ежедневных встреч со своими единомышленниками, которые, не желая потерять контакт с массами, пытались создать национальную культуру на базе фольклора или же понятной всем живописи, воспроизводившей знакомые пейзажи. Подниматься на более высокий культурный уровень они не хотели, да и просто были не в состоянии. Помимо этого художник испытывал настоящую нужду, когда не хватало денег на краски, так что он временами должен был собирать на полу их остатки^[1].

В 1909 году Чюрлёнис с воодушевлением взялся за свою наиболее масштабную работу — занавес для общества «Рута» размером 4×6 м. Он собственноручно загрунтовал холст и расписал его, использовав стремянки. Но этот его труд оказался непонятым, что серьёзно повлияло на психическое состояние автора^[4].

К весне 1910 года его состояние здоровья ухудшилось, и он был помещён в санаторий "Красный Двор" (польск. Czerwony Dwór) в варшавском пригороде Пустельники (ныне в черте ближайшего варшавского пригорода города Марки).

В марте 1911 он сообщил открыткой родителям о своём намерении провести лето с ними в Друскениках, однако 10 апреля умер от внезапной простуды^[1]. Его могила находится на кладбище Росса в Вильнюсе.

Жена София Чюрлёнене-Кимантайте (1886—1958), писательница, поэтесса, литературный критик, драматург, переводчик, педагог, общественный деятель. Заслуженный деятель науки Литовской ССР (1954).